Vorgeschichtliche Funde belegen, dass der Kulturraum des Biberttals bereits in der Übergangsphase zwischen Jungsteinzeit und Bronzezeit besiedelt wurde. Die Entstehung Zirndorfs dürfte im 10. Jahrhundert mit der Errichtung von mehreren Einzelhöfen am Banderbach erfolgt sein. Mit der Gründung des Ortes begann auch die kirchliche Entwicklung. So erbaute das Bistum Eichstätt in Zirndorf Mitte des 10. Jahrhunderts eine Kirche, die zunächst dem heiligen Clemens geweiht wurde, später jedoch nach Pestepidemien dem heiligen Rochus umgeweiht wurde.
Im hohen Mittelalter erbaute die Reichsministerialenfamilie von Berg eine Burg auf dem Höhenrücken nördlich von Zirndorf, die Alte Veste. Die erste urkundliche Erwähnung Zirndorfs erfolgte am 9. September 1297 in der Katerbeck'schen Urkunde. Im Städtekrieg wurde die Alte Veste von den Nürnbergern erobert und völlig zerstört.
In den Mittelpunkt des Weltgeschehens rückte Zirndorf dann während des 30-jährigen Krieges, als sich an der Alten Veste 1632 die Heerscharen des Schwedenkönigs Gustav Adolf und des kaiserlichen Feldherrn Albrecht von Wallenstein bekämpften.
Den Aufschwung Zirndorfs brachte 1674 die Errichtung des hochfürstlichen Brauhauses durch den Markgrafen Johann Friedrich von Ansbach. Rund ein halbes Jahrhundert nach Ende des furchtbaren Krieges war Zirndorf wieder zu einem bedeutenden Ort des Markgrafentums Ansbach aufgestiegen.
Am 5. Januar 1792 wurden die Zirndorfer preußische Untertanen, mit dem Besitzergreifungspatent von König Maximilian I. erfolgte 1806 der Anschluß Zirndorfs an Bayern.
Mit Urkunde von 15. Oktober 1911 wurde Zirndorf am 1. Januar 1912 von Prinzregenten Luitpold zur Stadt erhoben.